К вопросу о питании личинок H. Illucens

Распространение технологий выращивания насекомых, в частности H. Illucens, может играть ключевую роль в обеспечении потребности животных в питательных веществах. Чёрная львинка или Hermetia illucens одна из самых известных мух во всем мире из-за своей пищевой ценности. Включение личинок Чёрной львинки в рационы птицы, рыбы и свиней показало себя многообещающим в качестве потенциальной замены обычных кормовых ингредиентов, таких как соевая и рыбная мука. Однако для полной реализации потенциала Чёрной львинки необходимы дополнительные исследования и разработки для масштабирования технологий их выращивания и переработки. В представленном обзоре рассмотрены современные работы по изучению пищеварения личинки H. Illucens, описание возможных потребностей их в питательных веществах, а также по эффективности использования различных субстратов личинками. Широкий спектр отходов, включая отходы скотобойни, пищевые отходы, фрукты и овощи являются очень подходящими субстратами для выращивания личинок Hermetia illucens, а некоторые из-за нехватки протеина или углеводов требуют комбинации с другими компонентами. Также отмечается, что тип субстрата, по-видимому, все же оказывает незначительное влияние на аминокислотный профиль личинок. С другой стороны, делается вывод, что личинки Hermetia illucens могут расти на широком спектре питательных субстратов с различным содержанием питательных веществ, что предполагает, что они могут регулировать пищеварительные процессы после приема пищи, чтобы удовлетворять свои потребности в питательных элементах. В зависимости от насыщенности рациона питательными веществами в средней кишке происходят процессы адаптации, обеспечивающие более эффективное использование бедных по питательным веществам субстратов. Гены с важными функциями в пищеварении и всасывании питательных веществ экспрессируются по-разному при выращивании на отличных друг от друга субстратах, что предопределяет адаптивность этого вида к питательности среды. Таким образом, развитие технологий выращивания H. Illucens с учетом расширения представлений об эффективности используемых субстратов предполагает максимальное использование отходов и создание эффективных кормовых смесей с учетом особенностей пищеварения личинки. 

1. Wang, Y.-S.; Shelomi, M. Review of black soldier fly (Hermetia illucens) as animal feed and human food. Foods 2017, 6, 91. https://doi.org/10.3390/foods6100091

2. Lähteenmäki-Uutela, A.; Grmelová, N., European law on insects in food and feed. EFFL 2016, 11, 2-8. https://www.jstor.org/stable/43958606

3. Commission Regulation (EU) 2017/893 of 24 May 2017. Official Journal of the European Union. L 393. 2017, 60, 92-116.

4. Commission Regulation (EU) 2021/1925 of 5 November 2021. Official Journal of the European Union. L 393. 2021, 64, 4-8.

5. van Huis, A. Edible insects: non-food and non-feed industrial applications. J Insects Food Feed 2022, 8, 447-450. https://doi.org/10.3920/JIFF2022.x004

6. Харитонова, С.М. Кормовая мука из сапрофагов в рационах телят / С.М. Харитонова, В.И. Филатов // Науч. Тр. НСХИ «Кормление с.-х. животных в Западной Сибири».- Новосибирск, 1980, Т.134.- С.22-26.

7. Эрнст, Л.К. Использование белкового корма, полученного путем биологической переработки свиного навоза, в кормлении молодых и взрослых норок / Л.К. Эрнст, К.Г. Воробьев, Ф.И. Злочевский, А.С. Овечкин, Р.П. Федорова, В.М. Колповский, Б.А. Исупов, А.А., Крякин // Бюл. науч. работ ВНИИЖ «Вопросы утилизации бесподстилочного навоза на комплексах и фермах промышленного типа».- Дубровицы, 1975, вып. 44, С. 51-53.

8. Игнатьев, А.Д. Биологическая ценность неспецифических кормов, полученных из личинок комнатной мухи / А.Д. Игнатьев, Ю.А. Колтынин, Э.Ф. Фомичева, Т.Н. Васильева, Р.И. Серкова, В.П. Аленин // Бюл. науч. работ ВНИИЖ «Вопросы утилизации бесподстилочного навоза на комплексах и фермах промышленного типа».- Дубровицы, 1975.- Вып. 44.- С.64-65 с.

9. Воробьев, К.Г. Эффективность использования сухих личинок комнатной мухи при кормлении цыплят / К.Г. Воробьев, И.Р. Птак, Ф.Р. Кивкуцан, Э.Ф. Фомичева, А.С. Овечкин // Бюл. науч. работ ВНИИЖ «Вопросы утилизации бесподстилочного навоза на комплексах и фермах промышленного типа».- Дубровицы, 1975.- Вып. 44.- С.57-59.

10. Баяндина, Г.В. Использование муки из личинок комнатной мухи при выращивании ремонтных свинок / Г.В. Баяндина // Сб. науч. тр. НСХИ «Переработка органических отходов животноводства биологическим способом».- Новосибирск, 1980.- Т.128, С. 21-24.

11. Эрнст, Л.К. Энтомологическая переработка органических отходов свиноводства и птицеводства и использование ее продуктов в сельском хозяйстве / Л.К. Эрнст, Ф.И. Злочевский, Ю.П. Фомичев, Г.М. Ерастов, Н.А. Зиновьева, В.А. Багиров, В.Т. Каклаков, М.В. Фролкина.- Дубровицы.- ВИЖ.- 2004.- 136 с.

12. Makkar, H.P.S.; Tran, G.; Henze, V.; Ankers, P. State-of-the-art on use of insects as animal feed. Anim Feed Sc Technol 2014, 197, 1-33. https://doi.org/10.1016/j.anifeedsci.2014.07.008

13. Dobermann D., Swift J.A., Field L.M. Opportunities and hurdles of edible insects for food and feed. Nutr Bull 2017, 42, 293-308. https://doi.org/10.1111/nbu.12291

14. Gladun V.V. The first record of Hermetia illucens (Diptera, Stratiomyidae) from Russia. Nature Conservation Research. 2019, 4(4), 111–113. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.063

15. Jin, X.H.; Heo, P.S.; Hong, J.S.; Kim, N.J.; Kim, Y.Y. Supplementation of Dried Mealworm (Tenebrio molitor larva) on Growth Performance, Nutrient Digestibility and Blood Profiles in Weaning Pigs. Asian-Australas J Anim Sci 2016, 29, 979–986. https://doi.org/10.5713/ajas.15.0535

16. Sogari, G.; Amato, M.; Biasato, I.; Chiesa, S.; Gasco, L. The potential role of insects as feed: a multi-perspective review. Animals 2019, 9, 119. https://doi.org/10.3390/ani9040119

17. Gasco L., Acuti G., Bani P., Zotte A.D., Danieli P.P., De Angelis A., Fortina R., Marino R., Parisi G., Piccolo G., Pinotti L., Prandini A., Schiavone A., Terova G., Tulli F., Roncarati A. Insect and fish by-products as sustainable alternatives to conventional animal proteins in animal nutrition. Italian J Anim Sci 2020, 19, 360-372. https://doi.org/10.1080/1828051X.2020.1743209

18. Nekrasov R.V., Chabaev M.G., Zelenchenkova A.A., Bastrakov A.I., Ushakova N.A. Nutritional properties of Hermetia illucens L., a new feed product for young pigs (Sus scrofa domesticus Erxleben). Agr Biology 2019, 54, 316-325. https://doi.org/10.15389/agrobiology.2019.2.316eng

19. Chia, S.Y.; Tanga, C.M.; Osuga, I.M.; Alaru, A.O.; Mwangi, D.M.; Githinji, M.; Dubois, T.; Ekesi, S.; van Loon J.J.A.; Dicke, M. Black soldier fly larval meal in feed enhances growth performance, carcass yield and meat quality of finishing pigs. J Insects Food Feed 2021, 7, 433-447. https://doi.org/10.3920/JIFF2020.0072

20. Maurer, V., Holinger, M., Amsler, Z., Früh, B., Wohlfahrt, J., Stamer, A., Leiber, F. Replacement of soybean cake by Hermetia illucens meal in diets for layers // J. Ins. Food Feed. 2016. Vol. 2. nr 2. P. 83-90. https://doi.org/10.3920/JIFF2015.0071

21. Onsongo, V.O.; Osuga, I.M.; Gachuiri, C.K.; Wachira, A.M.; Miano, D.M.; Tanga, C.M.; Ekesi, S.; Nakimbugwe, D.; Fiaboe, K.K.M. Insects for income generation through animal feed: effect of dietary replacement of soybean and fish meal with black soldier fly meal on broiler growth and economic performance. J Econom Entomol 2018, 111, 1966-1973. https://doi.org/10.1093/jee/toy118

22. Belghit, I.; Liland, N.S.; Gjesdal, P.; Biancarosa, I.; Menchetti, E.; Li, Y.X.; Waagbo, R.; Krogdahl, A.; Lock, E.J. Black soldier fly larvae meal can replace fish meal in diets of sea-water phase Atlantic salmon (Salmo salar). Aquaculture 2019, 503, 609-619. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2018.12.032

23. Oliveira, F. R., Doelle, K., & Smith, R. (2016). External morphology of Hermetia illucens Stratiomyidae: Diptera (L. 1758) based on electron microscopy. Annual Research & Review in Biology, 2016, 9, 1-10. https://doi.org/10.9734/АРРБ/2016/22973

24. Barragan-Fonseca, K.B.; Dicke, M.; Van Loon, J.J.A. Nutritional value of the black soldier fly (Hermetia illucens L.) and its suitability as animal feed – a review. J Insects Food Feed 2017, 3, 105- 120. https://doi.org/10.3920/jiff2016.0055

25. Barros, L. M., Gutjahr, A. L. N., Ferreira‐Keppler, R. L., & Martins, R. T. (2019). Morphological description of the immature stages of Hermetia illucens (Linnaeus, 1758) (Diptera: Stratiomyidae). Microscopy Research and Technique, 82(3), 178-189. https://doi.org/10.1002/jemt.23127

26. Gobbi F.P. Biología reproductiva y caracterización morfológica de los estadios larvarios de Hermetia illucens (L., 1758) (Diptera: Stratiomyidae). Bases Parasu Producción Masivaen Europa. 2013.

27. Bruno D., Bonacci T., Reguzzoni M., Casartelli M., Grimaldi A., Tettamanti G., Brandmayr P. An in-depth description of head morphology and mouthparts in larvae of the black soldier fly Hermetia illucens. Arthropod Structure & Development. 2020, 58, 100969. https://doi.org/10.1016/j.asd.2020.100969.

28. Gligorescu A., Toft S., Hauggaard-Nielsen H., Axelsen J.A., Nielsen S. A. Development, metabolism and nutrient composition of black soldier fly larvae (Hermetia illucens; Diptera: Stratiomyidae) in relation to temperature and diet. Journal of Insects as Food and Feed. 2018, 4(2), 123-133. https://doi.org/10.3920/JIFF2017.0080

29. Holmes L., Vanlaerhoven S. & Tomberlin J. 2012: Relative humidity effects on the life history of Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae). Environ. Entomol. 41: 971-978. https://doi.org/10.1603/EN12054

30. Heussler C.D., Walter A., Oberkofler H., Insam H., Arthofer W., Schlick-Steiner B.C. & Steiner F.M. 2018: Influence of three artificial light sources on oviposition and half-life of the black soldier fly, Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae): Improving small-scale indoor rearing. PLoS ONE 13(5): e0197896, 10. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0197896.t001

31. Barragan Fonseca K., Dicke M., van Loon J. Influence of larval density and dietary nutrient concen-tration on performance, body protein, and fat contents of black soldier fly larvae (Hermetia illucens). Entomologia Experimentalis et Applicata. 2018, 166(9): 761-770. https://doi.org/10.1111/eea.12716

32. Sheppard, D.C., Tomberlin, J.K., Joyce, J.A., Kiser, B.C., Sumner, S.M., 2002. Rearing methods for the black soldier fly (Diptera: Stratiomyidae). J. Med. Entomol. 39,695–698.

33. Tomberlin, J.K., Sheppard, D.C., Joyce, J.A., 2002. Selected life-history traits of blacksoldier flies (Diptera: Stratiomyidae) reared on three artificial diets. Ann. Entomol.Soc. Am. 95, 379- 286.

34. Lievens S., Vervoort E., Bruno D. van der Donck T., Tettamanti G., Seo J.W., Poma G., Covaci A., De Smet J., van der Borght M. Ingestion and excretion dynamics of microplastics by black soldier fly larvae and correlation with mouth opening size. Sci Rep. 2023, 13, 4341. https://doi.org/10.1038/s41598-023-31176-9

35. Kim W., Bae S., Park K., Lee S., Choi Y., Han S., Koh Y. Biochemical characterization of digestive enzymes in the black soldier fly, Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae). Journal of AsiaPacific Entomology 2011, 14, 1, 11-14. https://doi.org/10.1016/j.aspen.2010.11.00

36. Bonelli M., Bruno D., Caccia S., Sgambetterra G., Cappellozza S., Jucker C., Tettamanti G., Casartelli M. Structural and Functional Characterization of Hermetia illucens Larval Midgut. Front. Physiol. 2019, 10:204. https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00204

37. Bonelli M., Bruno D., Brilli M., Gianfranceschi N., Tian L., Tettamanti G., Caccia S., Casartelli M. Black Soldier Fly Larvae Adapt to Different Food Substrates through Morphological and Functional Responses of the Midgut. Int J Mol Sci. 2020, 13, 21(14), 4955. https://doi.org/10.3390/ijms21144955

38. Shishkov O., Hu M., Johnson C., Hu D.L. Black soldier fly larvae feed by forming a fountain around food. J. R. Soc. Interface, 2019, 16: 20180735. http://dx.doi.org/10.1098/rsif.2018.0735

39. Lee C.M., Lee Y.S., Seo S.H., Yoon S.H., Kim S.J., Hahn B.S. et al. Screening and characterization of a novel cellulase gene from the gut microflora of Hermetia illucens using metagenomics library. J. Microbiol. Biotechnol. 2014, 24, 1196–1206. https://doi.org/10.4014/jmb.1405.05001

40. Müller A., Wolf D., Gutzeit H.O. The black soldier fly, Hermetia illucens - a promising source for sustainable production of proteins, lipids and bioactive substances. Z. Naturforsch. 2017, C 72, 351–363. https://doi.org/10.1515/znc-2017-0030

41. Zhineng Y., Ying M., Bingjie T. и др. Intestinal microbiota and functional characteristics of black soldier fly larvae (Hermetia illucens). Ann Microbiol. 2021, 71, 13. https://doi.org/10.1186/s13213-021-01626-8

42. Bruno D., Bonelli M., De Filippis F., Di Lelio I., Tettamanti G., Casartelli M., Ercolini D., Caccia S. The intestinal microbiota of Hermetia illucens Larvae is affected by diet and shows a diverse com-position in the different midgut regions. Appl Environ Microbiol 2019, 85:тe01864-18. https://doi.org/10.1128/AEM.01864-18

43. Zheng L., Crippen T.L., Singh B., Tarone A.M., Dowd S., Yu Z., Wood T.K., Tomberlin J.K. A survey of bacterial diversity from successive life stages of black soldier fly (Diptera: Stratiomyidae) by using 16S rDNA pyrosequencing. J Med Entomol. 2013, 50(3): 647-58. https://doi.org/10.1603/me12199

44. Danielsen E.T., Moeller M.E., Rewitz K.F. Nutrient signaling and developmental timing of maturation. Curr. Top. Dev. Biol. 2013. 105:37–67 https://doi.org/10.1016/B978-0-12-396968-2.00002-6

45. Oonincx D.G.A.B., Finke M.D. Nutritional value of insects and ways to manipulate their composition. J. Insects Food Feed. 2021, 7: 639–659.

46. Nguyen T., Tomberlin J., Vanlaerhoven S. Influence of resources on Hermetia illucens [Diptera: Stratiomyidae] larval development. Journal of Medical Entomology. 2013, 50: 898¬906 https://doi.org/10.15389/10.1603/ME12260

47. Ushakova, N.A.; Bastrakov, A.I.; Karagodin, V.P.; Pavlov, D.S. Specific features of organic waste bioconversion by Hermetia illucens fly larvae (Diptera: Stratiomyidae, Linnaeus, 1758). Biol. Bull. Rev. 2018, 8, 533–541. https://doi.org/10.1134/S2079086418060117

48. Cammack J.A., Tomberlin J.K. The Impact of diet protein and carbohydrate on select lifehistory traits of the black soldier fly Hermetia illucens (L.) (Diptera: Stratiomyidae). Insects. 2017, 31, 8(2): 56. https://doi.org/10.3390/insects8020056

49. Yakti W., Müller M., Klost M., Mewis I., Dannehl D., Ulrichs C. Physical Properties of Substrates as a Driver for Hermetia illucens (L.) (Diptera: Stratiomyidae) Larvae Growth. Insects. 2023, 14(3), 266. https://doi.org/10.3390/insects14030266

50. Antonio M., Pereir R.T., Olive,A.B.S. и др. Cafeteria-type feeding of chickens indicates a preference for insect (Tenebrio molitor) larvae meal. Animals. 2020, 10(4): 627. https://doi.org/10.3390/ani1004062

51. Liu C., Wang C., Yao H. Comprehensive resource utilization of waste using the black soldier fly (Hermetia illucens (L.)) (Diptera: Stratiomyidae). Animals 2019, 9, 349. https://doi.org/10.3390/ani9060349

52. Da Silva G.D.P., Hesselberg T. A Review of the use of black soldier fly larvae, Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae), to compost organic waste in tropical regions. Neotrop. Entomol. 2020, 49: 151–162.

53. Purkayastha D., Sarkar S. Sustainable waste management using black soldier fly larva: A review. Int. J. Environ. Sci. Technol. 2022, 19, 12701–12726. https://doi.org/10.1007/s13762-021-03524-7

54. Banks J., Gibson W.T., Cameron M.M. Growth rate of black soldier fly larvae fed onfresh human faeces and their implicationfor improving sanitation. Tropical Medicineand International Health. 2014, 19, 14-22.

55. Diener S., Zurbrügg C., Tockner K. Conversion of organic material by black soldier fly larvae: establishing optimal feeding rates. Waste Management & Research. 2009, 27(6): 603-610. https://doi.org/10.1177/0734242X09103838

56. Tomberlin JK, Sheppard DC, Joyce JA. Black soldier fly (Diptera: Stratiomyidae) colonization of pig carrion in south Georgia. J Forensic Sci. 2005 Jan;50(1):152-3.

57. Nekrasov, R.V.; Pravdin, I.V.; Кravtsova, L.Z.; Bastrakov, I.A.; Pаshkova, L.A.; Ushakova, N.A. Biochemical Characteristics of Insects Hermetia illucens. In Book: Chemical and Biochemical Physics. A Systematic Approach to Experiments, Evaluation, and Modeling. Edited by D. Schiraldi and G.E. Zaikov. Apple Academic Press, 2016, pp. 287-300. https://doi.org/10.1201/b19939-20

58. Spranghers T., Ottoboni M., Klootwijk C., Ovyn A., Deboosere S., De Meulenae, B., De Smet S. Nutritional composition of black soldier fly (Hermetia illucens) prepupae reared on different organic waste substrates. Journal of the Science of Food and Agriculture. 2016, 97(8): 2594–2600. https://doi.org/10.1002/jsfa.8081

59. Tschirner M., Simon A. Influence of different growing substrates and processing on the nutrient composition of black soldier fly larvae destined for animal feed. Journal of Insects as Food and Feed. 2015, 1(4): 249–259. https://doi.org/10.3920/jiff2014.0008

60. Scala A., Cammack J.A., Salvia R., Scieuzo C., Franco A., Bufo S.A., Tomberlin J.K., Falabella P. Rearing substrate impacts growth and macronutrient composition of Hermetia illucens (L.) (Diptera: Stratiomyidae) larvae produced at an industrial scale. Sci Rep. 2020, 10, 19448. https://doi.org/10.1038/s41598-020-76571-8

61. Lalander C., Diener S., Zurbrügg C., Vinnerås B. Effects of feedstock on larval development and process efficiency in waste treatment with black soldier fly (Hermetia illucens). Journal of Cleaner Production. 2019, 208: 211-219. https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2018.10.017

62. Cortes Ortiz J.A., Ruiz A.T., Morales-Ramos J.A. и др. Insect mass production technologies. // In book: Insects as Sustainable Food Ingredients. London: Academic Press, 2016. P. 153-201. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802856-8.00006-5

63. Nekrasov, R.V.; Ivanov, G.A.; Chabaev, M.G.; Tsis, E.Y.; Bogolyubova, N.V.; Nikanova, D.A. Effect of dietary replacement of fishmeal by insect meal on growth performance and non-specific immunity of growing pigs. J Anim Sci 2020. 98, 353. https://doi.org/10.1093/jas/skaa278.620

64. Surendra K.C., Tomberlin J.K., van Huis A., Cammack J.A., Heckmann L.-H.L., Khanal S.K. Rethinking organic wastes bioconversion: Evaluating the potential of the black soldier fly (Hermetia illucens (L.)) (Diptera: Stratiomyidae) (BSF). Waste Management. 2020, 117, 58-80. https://doi.org/10.1016/j.wasman.2020.07.050.

65. Barrett, M., Miranda, C., Veloso, I. T., Flint, C., Perl, C., Martinez, A., Tomberlin, J. K. Grinding as a slaughter method for farmed black soldier fly (Hermetia illucens) larvae: Empirical recommendations to achieve instantaneous killing. OSF Preprints, 2023. 2. https://doi.org/10.31219/osf.io/j25pc